transmedТрансляционная медицинаTranslational Medicine2311-44952410-5155Almazov National Medical Research Centre, Saint Petersburg, Russia10.18705/2311-4495-2025-12-2-171-181DTTWIStransmed-1034Research ArticleРАДИОЛОГИЯRADIOLOGYВозможности метода Т2*-релаксометрии в диагностике гипоксии головного мозга плодаPossibilities of the T2* relaxometry method in the diagnosis of hypoxia of the fetal brainhttps://orcid.org/0009-0007-7083-3840ПараскунК. А.ParaskunK. A.

Параскун Ксения Алексеевна - лаборант лаборатории функциональной нейровизуализации, ФГБУН Институт «Международный томографический центр» СО РАН.

ул. Институтская, 3А, Новосибирск, 630090

Kseniia A. Paraskun - laboratory assistant of Laboratory of Functional Neuroimaging, International tomography center, Siberian Branch of Russian Academy of Sciences.

Institutskaya str., 3A, Novosibirsk, 630090

paraskunksu@yandex.ruhttps://orcid.org/0000-0002-5332-2607СавеловА. А.SavelovA. A.

Савелов Андрей Александрович - к.ф-м.н., старший научный сотрудник.

Новосибирск

Andrey A. Savelov - Ph.D., Senior Researcher, International tomography center, Siberian Branch of Russian Academy of Sciences.

Novosibirsk

as@tomo.nsc.ruhttps://orcid.org/0000-0002-0095-8994КоростышевскаяА. М.KorostyshevskayaA. M.

Коростышевская Александра Михайловна - д.м.н., ведущий научный сотрудник, заведующая отделением медицинской диагностики.

Новосибирск

Aleksandra M. Korostyshevskaya - M.D., Leading Researcher, Head of the Department of Medical Diagnostics, International tomography center, Siberian Branch of Russian Academy of Sciences.

Novosibirsk

koro@tomo.nsc.ruФедеральное государственное бюджетное учреждение науки Институт «Международный томографический центр» Сибирского отделения Российской академии наук; Федеральное государственное автономное образовательное учреждение высшего образования «Новосибирский национальный исследовательский государственный университет»РоссияInternational tomography center, Siberian Branch of Russian Academy of Sciences; Novosibirsk State UniversityRussian FederationФедеральное государственное бюджетное учреждение науки Институт «Международный томографический центр» Сибирского отделения Российской академии наукРоссияInternational tomography center, Siberian Branch of Russian Academy of SciencesRussian Federation202517072025122171181Copyright © Параскун К.А., Савелов А.А., Коростышевская А.М., 20252025Параскун К.А., Савелов А.А., Коростышевская А.М.Paraskun K.A., Savelov A.A., Korostyshevskaya A.M.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://transmed.almazovcentre.ru/jour/article/view/1034

Существующие в настоящее время способы оценки оксигенации мозга плода являются косвенными и приводят либо к недооценке клинической ситуации, либо, наоборот, к чрезмерным акушерским вмешательствам. При гипоксии в тканях увеличивается количество дезоксигемоглобина, который, обладая парамагнитными свойствами, сокращает Т2*-время релаксации (Т2*-ВР). Этот феномен открывает возможность использования Т2*-ВР как специфического диагностического маркера гипоксии головного мозга при проведении МРТ плода.

Настоящий обзор посвящен исследованию современного состояния метода Т2* магнитно-резонансной релаксометрии в диагностике гипоксических состояний головного мозга плода. Приведены имеющиеся на сегодняшний день сведения о Т2*-ВР различных структур мозга плода и их изменениях при различных патологических состояниях. Согласно данным исследований, приведенным в настоящем обзоре, Т2*-время релаксации тканей мозга плода уменьшается с гестационным возрастом, что связано как с физиологическим уменьшением оксигенации мозга, особенно в третьем триместре, так и с естественным созреванием ткани при развитии плода. Также в ряде исследований наблюдается заметное снижение Т2*-ВР мозга плода при различных гипоксических состояниях.

МРТ плода является технически сложным из-за маленького размера мозга, непредсказуемых движений плода, а также ряда материнских факторов. В обзоре рассмотрены различные способы быстрого получения и обработки Т2*-взвешенных изображений (ВИ), устойчивые к хаотичным движениям плода.

Представленный материал может быть использован для дальнейшего освоения количественной Т2*-релаксометрии в пренатальной диагностике.

The currently existing methods for assessing fetal brain oxygenation are indirect and lead either to underestimation of the clinical situation or, conversely, to excessive obstetric interventions. During hypoxia, the amount of paramagnetic deoxyhemoglobin in tissues increases, so it reduces the T2* relaxation time. This phenomenon opens up the possibility of using T2* as a specific diagnostic marker of brain hypoxia during fetal MRI. This review is devoted to the study of the capabilities of the T2* magnetic resonance relaxometry method in the diagnosis of hypoxic conditions of the fetal brain. The currently available data on T2* of various fetal brain structures and their changes in various pathological conditions are presented. According to the data from the studies presented in this review, T2* relaxation time of fetal brain tissue decreases with gestational age, which is associated with both a physiological decrease in brain oxygenation, especially in the third trimester, and with the natural maturation of tissue during fetal development. Also, a number of studies have observed a noticeable decrease in T2* relaxation time of the fetal brain under various hypoxic conditions.

Fetal MRI is technically challenging due to the small size of the brain, unpredictable fetal movements, and also a number of maternal factors. All researchers indicate a decrease of T2* in the presence of hypoxia. In the review various methods for quickly obtaining and processing T2*-weighted images that are resistant to chaotic fetal movements are considered. The presented material can be used for further development of quantitative T2* relaxometry in prenatal diagnostics.

гипоксияградиентное эхомагнитно-резонансная томографиямозг плодапренатальная диагностикаТ2*-релаксометрияэхо-планарная визуализацияecho-planar imagingfetal braingradient echohypoxiamagnetic resonance imagingprenatal diagnosticsT2* relaxometryИсследование выполнено за счет гранта Российского научного фонда № 25-25-00023 (https://rscf.ru/project/25-25-00023/). Параскун К.А. благодарит Минобрнауки России (гос. задание: 1023110800234-5-3.2.25;3.1.4;3.2.12, «Изучение процессов постинсультной структурно-функциональной реорганизации головного мозга современными методами нейровизуализации») за доступ к оборудованию.The study was founded by the Russian Science Foundation (Project No. 25-25-00023 https://rscf.ru/ project/25-25-00023/). Paraskun K.A. thanks the Ministry of Education and Science of Russia (№: 1023110800234-5-3.2.25;3.1.4;3.2.12, “Post-stroke structural and functional brain reorganization study by modern neurovisualisation methods”) for access to equipment.ReferencesMasselli G, Vaccaro Notte MR, Zacharzewska-Gondek A, et al. Fetal MRI of CNS abnormalities. Clin Radiol. 2020;75(8):640.e1–640.e11. DOI:10.1016/j.crad.2020.03.035.Masselli G, Vaccaro Notte MR, Zacharzewska-Gondek A, et al. Fetal MRI of CNS abnormalities. Clin Radiol. 2020;75(8):640.e1–640.e11. DOI:10.1016/j.crad.2020.03.035.Manganaro L, Capuani S, Gennarini M, et al. Fetal MRI: what’s new? A short review. Eur Radiol Exp. 2023;7(1):41. DOI:10.1186/s41747-023-00358-5.Manganaro L, Capuani S, Gennarini M, et al. Fetal MRI: what’s new? A short review. Eur Radiol Exp. 2023;7(1):41. DOI:10.1186/s41747-023-00358-5.Powers AM, White C, Neuberger I, et al. Fetal MRI Neuroradiology: Indications. Clin Perinatol. 2022;49(3):573–586. DOI:10.1016/j.clp.2022.05.001.Powers AM, White C, Neuberger I, et al. Fetal MRI Neuroradiology: Indications. Clin Perinatol. 2022;49(3):573–586. DOI:10.1016/j.clp.2022.05.001.Manganaro L, Antonelli A, Bernardo S, et al. Highlights on MRI of the fetal body. Radiol Med. 2018 Apr; 123(4):271–285. DOI:10.1007/s11547-017-0834-7.Manganaro L, Antonelli A, Bernardo S, et al. Highlights on MRI of the fetal body. Radiol Med. 2018 Apr; 123(4):271–285. DOI:10.1007/s11547-017-0834-7.Hussain NM, O’Halloran M, McDermott B, et al. Fetal monitoring technologies for the detection of intrapartum hypoxia — challenges and opportunities. Biomed Phys Eng Express. 2024;10(2). DOI:10.1088/2057-1976/ad17a6.Hussain NM, O’Halloran M, McDermott B, et al. Fetal monitoring technologies for the detection of intrapartum hypoxia — challenges and opportunities. Biomed Phys Eng Express. 2024;10(2). DOI:10.1088/2057-1976/ad17a6.O’Connor JPB, Robinson SP, Waterton JC. Imaging tumour hypoxia with oxygen-enhanced MRI and BOLD MRI. Br J Radiol. 2019;92(1095):20180642. DOI:10.1259/bjr.20180642.O’Connor JPB, Robinson SP, Waterton JC. Imaging tumour hypoxia with oxygen-enhanced MRI and BOLD MRI. Br J Radiol. 2019;92(1095):20180642. DOI:10.1259/bjr.20180642.Vu C, Chai Y, Coloigner J, et al. Quantitative perfusion mapping with induced transient hypoxia using BOLD MRI. Magn Reson Med. 2021;85(1):168–181. DOI:10.1002/mrm.28422.Vu C, Chai Y, Coloigner J, et al. Quantitative perfusion mapping with induced transient hypoxia using BOLD MRI. Magn Reson Med. 2021;85(1):168–181. DOI:10.1002/mrm.28422.Sayin ES, Schulman J, Poublanc J, et al. Investigations of hypoxia-induced deoxyhemoglobin as a contrast agent for cerebral perfusion imaging. Hum Brain Mapp. 2023;44(3):1019–1029. DOI:10.1002/hbm.26131.Sayin ES, Schulman J, Poublanc J, et al. Investigations of hypoxia-induced deoxyhemoglobin as a contrast agent for cerebral perfusion imaging. Hum Brain Mapp. 2023;44(3):1019–1029. DOI:10.1002/hbm.26131.Bottomley PA, Hardy CJ, Argersinger RE, et al. A review of 1H nuclear magnetic resonance relaxation in pathology: are T1 and T2 diagnostic? Med Phys. 1987;14(1):1–37. DOI:10.1118/1.596111.Bottomley PA, Hardy CJ, Argersinger RE, et al. A review of 1H nuclear magnetic resonance relaxation in pathology: are T1 and T2 diagnostic? Med Phys. 1987;14(1):1–37. DOI:10.1118/1.596111.Cheng HL, Stikov N, Ghugre NR, et al. Practical medical applications of quantitative MR relaxometry. J Magn Reson Imaging. 2012;36(4):805–24. DOI:10.1002/jmri.23718.Cheng HL, Stikov N, Ghugre NR, et al. Practical medical applications of quantitative MR relaxometry. J Magn Reson Imaging. 2012;36(4):805–24. DOI:10.1002/jmri.23718.Chavhan GB, Babyn PS, Thomas B, et al. Principles, techniques, and applications of T2*-based MR imaging and its special applications. Radiographics. 2009 Sep-Oct;29(5):1433–49. DOI:10.1148/rg.295095034. PMID: 19755604; PMCID: PMC2799958.Chavhan GB, Babyn PS, Thomas B, et al. Principles, techniques, and applications of T2*-based MR imaging and its special applications. Radiographics. 2009 Sep-Oct;29(5):1433–49. DOI:10.1148/rg.295095034. PMID: 19755604; PMCID: PMC2799958.Cameron IL, Ord VA, Fullerton GD. Characterization of proton NMR relaxation times in normal and pathological tissues by correlation with other tissue parameters. Magn Reson Imaging. 1984;2(2):97–106. DOI:10.1016/0730-725x(84)90063-8.Cameron IL, Ord VA, Fullerton GD. Characterization of proton NMR relaxation times in normal and pathological tissues by correlation with other tissue parameters. Magn Reson Imaging. 1984;2(2):97–106. DOI:10.1016/0730-725x(84)90063-8.Giussani DA. The fetal brain sparing response to hypoxia: physiological mechanisms. J Physiol. 2016;594(5):1215–30. DOI:10.1113/JP271099.Giussani DA. The fetal brain sparing response to hypoxia: physiological mechanisms. J Physiol. 2016;594(5):1215–30. DOI:10.1113/JP271099.Prayer D, Brugger PC, Kasprian G, et al. MRI of fetal acquired brain lesions. Eur J Radiol. 2006;57(2):233–49. DOI:10.1016/j.ejrad.2005.11.023.Prayer D, Brugger PC, Kasprian G, et al. MRI of fetal acquired brain lesions. Eur J Radiol. 2006;57(2):233–49. DOI:10.1016/j.ejrad.2005.11.023.Юсенко С.Р., Нагорнева С.В., Коган И.Ю. Изменение мозговой гемодинамики плода при задержке его роста. Российский вестник акушера-гинеколога. 2024;24(3):36–41.Yusenko SR, Nagorneva SV, Kogan IYu. Changes in fetal cerebral hemodynamics in fetal growth retardation. Rossijskij vestnik akushera-ginekologa=Russian Bulletin of Obstetrician-Gynecologist. 2024;24(3):36–41. In Russian.Лазарева Г.А., Чебышева Е.Л. Роль допплерометрических показателей в оценке церебральной гемодинамики плода. Современные проблемы науки и образования. 2021;5:123.Lazareva GA, Chebysheva EL. Role of dopplerometric indicators in assessment of fetal cerebral hemodynymics. Sovremennye problemy nauki i obrazovaniya=Modern problems of science and education. 2021;5;123. In Russian.Vasung L, Fischi-Gomez E, Hüppi PS. Multimodality evaluation of the pediatric brain: DTI and its competitors. Pediatr Radiol. 2013;43(1):60–8. DOI:10.1007/s00247-012-2515-y.Vasung L, Fischi-Gomez E, Hüppi PS. Multimodality evaluation of the pediatric brain: DTI and its competitors. Pediatr Radiol. 2013;43(1):60–8. DOI:10.1007/s00247-012-2515-y.Vasylechko S, Malamateniou C, Nunes RG, et al. T2* relaxometry of fetal brain at 1.5 Tesla using a motion tolerant method. Magn Reson Med. 2015;73(5):1795–802. DOI:10.1002/mrm.25299.Vasylechko S, Malamateniou C, Nunes RG, et al. T2* relaxometry of fetal brain at 1.5 Tesla using a motion tolerant method. Magn Reson Med. 2015;73(5):1795–802. DOI:10.1002/mrm.25299.Blazejewska AI, Seshamani S, McKown SK, et al. 3D in utero quantification of T2* relaxation times in human fetal brain tissues for age optimized structural and functional MRI. Magn Reson Med. 2017;78(3):909–916. DOI:10.1002/mrm.26471.Blazejewska AI, Seshamani S, McKown SK, et al. 3D in utero quantification of T2* relaxation times in human fetal brain tissues for age optimized structural and functional MRI. Magn Reson Med. 2017;78(3):909–916. DOI:10.1002/mrm.26471.Baadsgaard K, Hansen DN, Peters DA, et al. T2* weighted fetal MRI and the correlation with placental dysfunction. Placenta. 2023;131:90–97. DOI:10.1016/j.placenta.2022.12.002.Baadsgaard K, Hansen DN, Peters DA, et al. T2* weighted fetal MRI and the correlation with placental dysfunction. Placenta. 2023;131:90–97. DOI:10.1016/j.placenta.2022.12.002.Lauridsen MH, Uldbjerg N, Henriksen TB, et al. Cerebral Oxygenation Measurements by Magnetic Resonance Imaging in Fetuses With and Without Heart Defects.CircCardiovascImaging.2017;10(11):e006459. DOI:10.1161/CIRCIMAGING.117.006459.Lauridsen MH, Uldbjerg N, Henriksen TB, et al. Cerebral Oxygenation Measurements by Magnetic Resonance Imaging in Fetuses With and Without Heart Defects.CircCardiovascImaging.2017;10(11):e006459. DOI:10.1161/CIRCIMAGING.117.006459.Peyvandi S, Xu D, Wang Y, et al. Fetal Cerebral Oxygenation Is Impaired in Congenital Heart Disease and Shows Variable Response to Maternal Hyperoxia. J Am Heart Assoc. 2021;10(1):e018777. DOI:10.1161/JAHA.120.018777.Peyvandi S, Xu D, Wang Y, et al. Fetal Cerebral Oxygenation Is Impaired in Congenital Heart Disease and Shows Variable Response to Maternal Hyperoxia. J Am Heart Assoc. 2021;10(1):e018777. DOI:10.1161/JAHA.120.018777.Cromb D, Steinweg J, Aviles Verdera J, et al. T2*-Relaxometry MRI to Assess Third Trimester Placental and Fetal Brain Oxygenation and Placental Characteristics in Healthy Fetuses and Fetuses With Congenital Heart Disease. J Magn Reson Imaging. 2024. DOI:10.1002/jmri.29498.Cromb D, Steinweg J, Aviles Verdera J, et al. T2*-Relaxometry MRI to Assess Third Trimester Placental and Fetal Brain Oxygenation and Placental Characteristics in Healthy Fetuses and Fetuses With Congenital Heart Disease. J Magn Reson Imaging. 2024. DOI:10.1002/jmri.29498.Aviles Verdera J, Story L, Hall M, et al. Reliability and Feasibility of Low-Field-Strength Fetal MRI at 0.55 T during Pregnancy. Radiology. 2023;309(1):e223050. DOI:10.1148/radiol.223050.Aviles Verdera J, Story L, Hall M, et al. Reliability and Feasibility of Low-Field-Strength Fetal MRI at 0.55 T during Pregnancy. Radiology. 2023;309(1):e223050. DOI:10.1148/radiol.223050.Payette K, Uus AU, Kollstad E, et al. T2* relaxometry of fetal brain structures using low-field (0.55T) MRI. Magn Reson Med. 2024;1–12. DOI:10.1002/mrm.30409.Payette K, Uus AU, Kollstad E, et al. T2* relaxometry of fetal brain structures using low-field (0.55T) MRI. Magn Reson Med. 2024;1–12. DOI:10.1002/mrm.30409.Malamateniou C, Malik SJ, Counsell SJ, et al. Motion-compensation techniques in neonatal and fetal MR imaging. AJNR Am J Neuroradiol. 2013;34(6):1124–36. DOI:10.3174/ajnr.A3128.Malamateniou C, Malik SJ, Counsell SJ, et al. Motion-compensation techniques in neonatal and fetal MR imaging. AJNR Am J Neuroradiol. 2013;34(6):1124–36. DOI:10.3174/ajnr.A3128.Ciceri T, Casartelli L, Montano F, et al. Fetal brain MRI atlases and datasets: A review. Neuroimage. 2024 Apr 15; 292:120603. DOI:10.1016/j.neuroimage.2024.120603.Ciceri T, Casartelli L, Montano F, et al. Fetal brain MRI atlases and datasets: A review. Neuroimage. 2024 Apr 15; 292:120603. DOI:10.1016/j.neuroimage.2024.120603.Péran P, Hagberg G, Luccichenti G, et al. Voxel-based analysis of R2* maps in the healthy human brain. J Magn Reson Imaging. 2007;26(6):1413–20. DOI:10.1002/jmri.21204.Péran P, Hagberg G, Luccichenti G, et al. Voxel-based analysis of R2* maps in the healthy human brain. J Magn Reson Imaging. 2007;26(6):1413–20. DOI:10.1002/jmri.21204.Uus AU, et al. Combined Quantitative T2* Map and Structural T2-Weighted Tissue-Specific Analysis for Fetal Brain MRI: Pilot Automated Pipeline. In: Link-Sourani D, Abaci Turk E, Macgowan C, et al. (eds). Perinatal, Preterm and Paediatric Image Analysis. PIPPI 2023. Lecture Notes in Computer Science. 2023. Vol. 14246. Springer, Cham. DOI:10.1007/978-3-031-45544-5_3.Uus AU, et al. Combined Quantitative T2* Map and Structural T2-Weighted Tissue-Specific Analysis for Fetal Brain MRI: Pilot Automated Pipeline. In: Link-Sourani D, Abaci Turk E, Macgowan C, et al. (eds). Perinatal, Preterm and Paediatric Image Analysis. PIPPI 2023. Lecture Notes in Computer Science. 2023. Vol. 14246. Springer, Cham. DOI:10.1007/978-3-031-45544-5_3.

The authors declare that there are no conflicts of interest present.